Агента ФБР Рэя, в чьих жилах течет индейская кровь, отправляют в резервацию расследовать убийство, в котором подозревается борец за права этого немногочисленного народа. Там он знакомится с местным шерифом и вождём племени. По мере того, как Рэй приближается к цели, он всё меньше уверен в виновности подозреваемого.
Танцующий с волками начинается как история одиночества на краю знакомого мира. Лейтенант Джон Данбар после ранения просит перевести его ближе к западной границе и попадает в отдалённый форт, где почти нет признаков нормальной службы. Связь с армейским порядком обрывается, вокруг остаются простор, суровая природа и люди, которых он сначала воспринимает через страх и чужие представления.